Дата основания собора Иоанна Предтечи и количество его перестроек точно не установлены. Известно, что в начале XVII века он был каменный, именовался церковью Иоанна Предтечи, «иже под колоколы». В очередной раз перестраивался в начале XIX века, а к концу того же века ампирный собор сильно обветшал. На его месте в 1901–1904 годах был построен новый храм по проекту архитектора К.М. Быковского, в основном на средства выходцев из Зарайска, московских купцов-меценатов Бахрушиных.

Просторный теплый собор выстроен в стиле русского провинциального классицизма. Четырехстолпный трехапсидный храм перекрыт куполом и системой парусных сводов. Массивный световой барабан покоится на квадратном постаменте с балюстрадой. Поперечная ось здания выделена ризалитами с пилястровыми портиками коринфского ордера. Внутри собор был богато украшен. Первоначальный иконостас в «древнем стиле» и красочная стенопись с элементами стиля модерн не сохранились.

Восточнее собора высилась колокольня XVIII века, которая была разрушена в конце 20-х годов XX века. В советское время в соборе работал городской кинотеатр. В 90-е годы XX века кремлевские храмы были возвращены Зарайскому благочинию Московской епархии.

Святыней Иоанно-Предтеченского собора является древняя икона Николы Зарайского. Произведение представляет собой изображение св. Николая, окруженное сценами жития в шестнадцати клеймах. После революции икона была передана в Зарайский музей, а в 1966 году отправлена на реставрацию в Центральный музей древнерусской культуры и искусства им. Андрея Рублева. В историческое пространство икона вернулась лишь в 2013 году и в качестве музейного предмета была передана в пользование приходу Иоанно-Предтеченского храма.